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Operation: Matriarchy è uno sparatutto in prima persona di fantascienza.
Nel 24° secolo l'umanità si è formata nella Federazione della Terra e ha colonizzato diversi altri pianeti. Tuttavia, intorno al 2350 un misterioso virus devasta il pianeta colonia di Velia, prendendo di mira solo le femmine della popolazione. Vengono trasformate in brutali macchine per uccidere, mentre i maschi vengono schiavizzati per essere usati come sostentamento o come soggetti per esperimenti genetici. Essendosi ormai evoluti in una mente alveare aggressiva, i Veliani si rivoltano contro la Federazione, istigando una guerra brutale.
Il gioco inizia sette anni dopo l'inizio del conflitto, quando il personaggio del giocatore, il sergente maggiore Paul Armstrong della Federazione, si ritrova costretto ad affrontare i Veliani quando questi attaccano la sua nave.
